859（贞观元）年，遵照清和天皇的敕愿从宇佐八幡宫请神而来，后来在平安末期迁至现在的地方。到了第18代家主武田信虎时期，1516（永正13）年神社在骏河今川军队的进攻下被卷入战火，之后由信虎和信玄帮助复兴，作为他们的祈愿社被供奉。神社内的构造与战国时代基本一样，将当时的氛围传承至今。
1516（永正13）年，从骏河攻打来的今川军队在圆乐寺、大藏经寺、普贤寺等处边放火，边沿着笛吹川向上游方向前进，当时的甲斐武田家家主武田信虎在现在的山梨市万力附近迎击今川军队，被打败后后退入惠林寺。当时，大井俣洼八幡神社的建筑物也大半被烧毁，之后信虎尽力重建此神社，树立公告牌，建造鸟居、平桥等。洼八幡神社保留到今天的重要文化财产（国家指定）中，正殿、前殿、新宫前殿、神问、石反桥、大鸟居都是由信虎建造或重建的，其中1535（天文4）年信虎在自己的坎坷之年建造的大鸟居，是现存日本国内最古老的木结构鸟居。