1330（元德2）年，牧庄領主二階堂貞藤將夢窗疎石恭迎至此，並捐出一部分宅邸建造而成。後來成為甲斐國內臨濟禪林文化的一大據點。
境內北側的惠林寺庭園據傳是夢窗疎石在56歲時所設計。對後世傳達了禪宗庭園的風格型式，在後來甲斐國建造的寺院庭園產生了很大的影響。
之後，快川和尚入寺，成為武田信玄的菩提寺，但在信玄舉行葬禮後的1582（天正10）年，其子勝賴自戕，武田一族滅亡，惠林寺也被織田信長燒毀。
院內設有武田信玄公寶物館。在每年4月12日的逝世紀念日，會舉行當地人叫「Shingen san」的信玄公祭典。