859年（貞觀元年），應清和天皇的詔令奉請宇佐八幡宮，之後於平安時代末期遷宮至現址。在第18代掌門人武田信虎時期的1516年（永正13年），由於受到駿河今川勢的入侵而發生戰亂。之後信虎及信玄重振復興，並將此定為祈願神社而虔誠地供奉著。境內的配置幾乎與戰國時代相同，將當時的氛圍傳達至現代。
1516年（永正13年），從駿河入侵的今川勢放火燒了圓樂寺、大藏經寺、普賢寺等並沿著笛吹川溯流上攻，當時的甲斐武田家掌門人武田信虎雖在現今山梨市萬力附近迎戰，但被攻破而退守至惠林寺。這時大井俁窪八幡神社的建物雖然大部分均燒失，但其後信虎立起了布告，建造鳥居及平橋，致力於此神社的重建工程。窪八幡神社現今留存下來的重要文化財（國指定）中，本殿、拜殿、若宮拜殿、神問、石反橋、大鳥居均為信虎所再建，其中1535年（天文4年）信虎在自己厄年時建造的大鳥居為國內現存最古老的木造鳥居。