不幸的是，久遠寺的正殿在1875年（明治8年）毀於祝融，之後在1985年（昭和60年），為了紀念日蓮上人700週年忌日，耗資60億日元重建。 總面積970坪（3201㎡），正面寛32 m，縱深達51 m，可同時容納1500人進行法會。佛寺的主佛像為一塔兩尊四士像，名為「須彌壇」，含基座高達9米，是出自佛教大師江里宗平作的作品。另一個亮點是宏偉壯觀的天花板畫「墨龍」，由日本畫名家加山又造所繪製。靈獸龍繪於9米見方金箔之上，據說無論從任何角度仰望，都能與龍四眼相對。正殿的地下室是身延山寶物館，展示著久遠寺珍藏的珍寶與史料。此外，每天清晨在正殿舉行晨禱，任何人都可以參加，無需預約。