水鳴樓由法主居間（內廳）、貴賓室、接待室等建築構成。該建築在1829年（文政12年）燒毀，於1835年（天保6年）重建，不過1875年（明治8年）再度燒毀後，西谷清水坊的客殿移建至此取代舊建築。據傳此樓是鴻池家族的別宅。目前的建築是1980年（昭和55年）重建而成。大廳裡有16幅由名畫家加山又造繪製的滑動畫門，久遠寺正殿天花板的繪畫也是出自其手。另外正面庭院建於江戶初期，屬於鶴龜蓬萊風格的池泉庭園，獲登錄為身延町指定文化財。庭院中造景各有其佛教上的解釋，例如池塘代表「真如海 釋尊所說真實佛法」、松與島的鶴龜則代表「壽量島 釋尊生命的永恆」。