據記載該寺建於平安時代末期，以作為甲斐源氏祖先源義光（新羅三郎義光）的祈願寺所而建。
鎌倉時代中期，由來自南宋的僧侶蘭溪道隆創寺並振興為臨濟宗寺院。此時寺名改為「東光寺」。道隆被當時掌權者放逐至鎌倉並流配至此，而迎接他的就是以此為根據地的甲斐源氏一族。境內由道隆所設計建造的禪宗庭園，被指定為縣文化財產。此外東光寺還留有道隆的書信。
戰國時期為武田信玄所定的「甲府五山」寺院之一而繁榮昌盛。與武田家關係密切的信玄長子義信及信玄側室諏訪姬的父親諏訪賴重之墓還保留在境內。
佛殿（藥師堂）據傳建於16世紀中葉的室町時代，被指定為國家重要文化財產。武田家和織田信長為了在甲斐善光寺設立大本營而令東光寺燒毀，但佛殿則倖免於難。二戰期間也曾於甲府空襲中被擊中，但又奇蹟般地再次保存下來，佛殿的柱子上則有織田軍入侵時造成的刀傷痕跡。