久遠寺の本堂は残念ながら1875（明治8）年の大火で焼失しましたが、1985（昭和60）年に日蓮聖人の700遠忌記念事業として総工費約60億円をかけて再建されました。総坪数970坪（3201㎡）、間口32m、奥行き51ｍの規模を誇り、一度に1500人の法要を行うことが可能です。御本尊は「須弥壇（しゅみだん）」と呼ばれる台座を含めて高さ9mに及ぶ一塔両尊四士で、仏師・江里宗平の作。また日本画の大家、加山又造画伯による勇壮な天井画「墨龍（ぼくりゅう）」も見どころです。9m四方の金箔の上に、霊獣である龍が墨で描かれ、どの角度から見上げても、龍と目が合うと言われています。本堂の地下には身延山宝物館があり、久遠寺が所蔵する宝物や史料が展示されています。また本堂では毎日早朝から朝のお勤めが行われており、誰でも予約不要で参加できます。